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Vier Jahre sind seit dem Brood War vergangen. Jim Raynor, einer der Hauptcharaktere des ersten Spiels, bestreitet mit seinen Männern, den "Raynor's Raiders", einen Privatfeldzug gegen Arcturus Mengsk, den Imperator der neuen terranischen Liga. Zudem wird er nach wie vor von Schuldgefühlen bezüglich Kerrigan, der jetzigen Anführerin der Zerg, aber vorherigen Geliebten, getrieben. Bei seinem Kampf gegen Mengsk stößt er auch auf einen alten Bekannten namens Tychus Findlay. Die zwei haben gemeinsam einiges durchgestanden, am Ende landete Tychus allerdings für neun Jahre im Gefängnis. Er wurde von Mengsk entlassen, allerdings unter der Bedingung, dass er den Auftrag übernimmt, Kerrigan, die Königin der Klingen, zu töten. Um seine Loyalität sicherzustellen, wird er an einen Space Marine Kampfanzug gebunden, der ihn töten wird, falls er seinem Auftrag nicht nachkommt. Dies verheimlicht er natürlich, allen voran vor Raynor, dem er vorgibt über die Moebius-Gruppe frei gekommen zu sein.

Im Laufe des Spiels begibt sich der Spieler in der Rolle von Raynor auf die Spur von Artefakten der Xel Naga, zunächst nur um diese an die Moebius-Gruppe zu verkaufen und mit dem gewonnen Geld die eigenen Streitkräfte besser auszurüsten. Dabei kommt es auch zu einem Wiedersehen mit Zeratul, der eigene Nachforschungen angestellt hat. Diese teilt er Raynor mit, indem er ihn seine Reise über einen Kristall selbst vollziehen lässt. Dabei wird enthüllt, dass eine dunkle Macht Hybriden aus Zerg und Protoss erschafft und mit diesen das Universum von allem Leben befreien will. Der Overmind der Zerg wurde vor den Ereignissen des ersten Spiels offenbar versklavt und gezwungen diese Pläne auszuführen. Allerdings war er sich seines Sklavendaseins bewusst, und erschuf mit Kerrigan ein Wesen, das aus eben dieser ausbrechen konnte. Sie soll der einzige Weg sein, um diese dunklen Pläne noch zu verhindern.

Raynor unterstützt im weiteren Handlungsverlauf eine Gruppe von Kolonisten, die auf der Flucht vor den Zerg sind und eine neue Heimatwelt suchen. Diese Gruppe steht unter der Leitung von Dr. Hanson. Der Spieler muss dabei die Kolonisten vor einer Zerginfektion retten, sie umsiedeln und muss sich am Ende entscheiden die neue Kolonie, welche wieder infiziert wird, vor den Protoss zu schützen oder selbige dabei zu unterstützen die infizierten Siedlungen zu zerstören.

Im Rahmen einer Geldbeschaffungsmaßnahme trifft Raynor auf Gabriel Tosh, einem so genannten Phantom. Tosh kommt nach der Mission auf die Hyperion und stellt weitere Aufträge zur Verfügung. Am Ende dieses Handlungsstrangs soll Raynor eine Gruppe von Phantoms aus einem Gefängnis befreien. vor Beginn dieses Auftrags wird er von Nova, einer Ghost, kontaktiert und vor den gefährlichen Phantoms gewarnt. Der Spieler muss sich entscheiden, ob er den Phantoms mit Nova ein Ende bereitet oder Tosh bei seiner Befreiungsaktion unterstützt.

Im Zuge der Rebellion gegen die Liga erbeutet Raynor einen alten Adjutanten aus dem Broodwar, welcher verschlüsselte Informationen enthält. Mit Hilfe einiger Söldner gelingt es eine Aufnahme zu entschlüsseln, die Beweist, dass Mengsk die Zerginvasion von Tarsonis in Kauf genommen hat um so seine Macht zu festigen und als Imperator der Liga zu regieren. Raynor übernimmt mit Hilfe des neuen Kampfroboters Odin, welchen man vorher von der Liga stehlen muss, eine Sendestation auf Korhal, dem Hauptplaneten der Liga. Von dort übertragen sie die Aufnahme und benutzen so Mengsks eigene Propagandainstrumente gegen ihn. In einer geheimen Mission finden sie außerdem heraus, dass die Liga an den Zerg/Protoss Hybriden experimentiert.

Unterdessen spitzt sich der Konflikt mit der Liga weiter zu. Als Tychus und Raynor die erbeuteten Artefakte abgeben wollen, stellt sich Mengsks Sohn Valerian als Inhaber der Gruppe heraus. Er offenbart Raynor, dass er seinen Vater beerben will und dass dieses Artefakt eine äußerst potente Waffe gegen die Zerg sei und überdies die Fähigkeit besäße, Kerrigan wieder in einen Menschen zurückzuverwandeln. Damit trifft er einen wunden Punkt Raynors und dieser willigt ein. In Zusammenarbeit mit den vormals verfeindeten Streitkräften der Liga startet man einen waghalsigen Angriff auf die Zerg-Heimatwelt Char, um das Artefakt einzusetzen. Die Invasion endet beinahe im Desaster, als die Liga es mit einem Frontalangriff versucht. Letztlich kann das Artefakt aber in Stellung gebracht werden, und vernichtet nicht nur viele der Zerg, sondern verwandelt Kerrigan sogar tatsächlich in einen Menschen zurück. Sie wird von einem Stoßtrupp der Helden in einer Höhle gefunden. Schließlich versucht Tychus Kerrigan umzubringen, kann aber von Raynor aufgehalten werden. Das Spiel endet damit, dass Raynor auf Tychus schießt und Kerrigan auf den Armen aus der Höhle herausträgt.